Miami, 1991. Quando sua sede de sangue não pode mais ser ignorada, o jovem Dexter Morgan precisa aprender a canalizar sua escuridão interna conforme ele passa de estudante para assassino em série com a orientação de seu pai, Harry.
Prelúdio da famosa série lançada em 2006 e estrelada por Michael C. Hall, Dexter: Original Sin apresenta Dexter (Patrick Gibson) em sua transição de estudante para assassino em série. Quando seus impulsos sanguinários não podem mais ser ignorados, ele precisa aprender a canalizar sua escuridão interior. Com a orientação de seu pai, Harry (Christian Slate), o estudante e agora assassino adota um código criado para ajudá-lo a encontrar e matar pessoas que merecem ser eliminadas da sociedade sem entrar no radar das autoridades.
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Este é um desafio particular para o jovem Dexter quando ele inicia um estágio forense no Departamento de Polícia Metropolitana de Miami. Nesse ambiente, ele precisa equilibrar sua fachada de estudante dedicado e estagiário promissor com seus instintos assassinos. A série explora não apenas a dualidade de sua personalidade, mas também as dificuldades emocionais e éticas de seguir o código imposto por seu pai enquanto tenta se adaptar a uma vida dupla cada vez mais complexa e perigosa.